Подтверждение важной роли растительноядных насекомых в эволюции растений получены экспериментальным путем во время двух независимых исследований.

Резуховидка Таля.

Эволюционные эксперименты на резуховидке Таля (Arabidopsis thaliana) и ослиннике двулетнем (Oenothera biennis) показали, что растения, синтезирующие разные защитные вещества, получают селективное преимущество в зависимости от преобладания тех или иных вредителей. В отсутствие вредителей в подопытных популяциях распространялись генотипы, обеспечивающие ускоренный рост и повышенную конкурентоспособность в сочетании с ослабленной защитой от вредителей. Генофонды популяций, развивавшихся в разных условиях, начинали существенно различаться уже после 1–2 поколений. Это говорит о том, что растительноядные насекомые — мощный фактор отбора, способный обеспечить быструю эволюцию и высокий уровень генетического разнообразия растений.

Идея о том, что эволюция живых существ во многом определяется их взаимоотношениями с хищниками и паразитами, считается «общим местом» в эволюционной теории. Косвенных подтверждений у нее предостаточно, прямых же доказательств, полученных в ходе эволюционных экспериментов, — существенно меньше. Это и неудивительно, ведь экспериментальный подход к изучению эволюции начал всерьез развиваться лишь относительно недавно (см.: Гонка вооружений — двигатель эволюции, «Элементы», 01.03.2010; Современные паразиты опаснее прошлых и будущих, «Элементы», 12.12.2007).

Взаимоотношения между растениями и растительноядными насекомыми — возможно, самый распространенный тип экологических взаимоотношений в природе. Мало кто из специалистов сомневается в том, что эволюция высших растений в значительной мере есть результат эволюционной гонки вооружений с насекомыми-фитофагами. Но для точных количественных оценок роли этого фактора, а тем более для разработки подходов к его практическому использованию, необходимы прямые экспериментальные данные.

В последнем выпуске журнала Science сразу две международные группы исследователей отчитались о результатах эволюционных экспериментов, показывающих, что насекомые-вредители действительно являются для растений мощнейшим фактором отбора.

Первое исследование, выполненное биологами из Швейцарии, Великобритании, Дании и США, проводилось на классическом объекте — резуховидке Таля (Arabidopsis thaliana), невзрачном цветочке из семейства капустных. К числу главных природных врагов арабидопсиса относятся два вида тлей: капустная тля Brevicoryne brassicae и горчичная тля Lipaphis erysimi. Как и другие капустные, арабидопсис защищается от тлей при помощи специальных инсектицидов — алифатических глюкозинолатов (см. Glucosinolate). В зависимости от своего генотипа (а именно от аллельного состояния локуса GS-ELONG), резуховидка производит глюкозинолаты с трех- или четырехуглеродной боковой цепью («хемотипы» 3C и 4C).

Авторы сопоставили собиравшиеся с 1964 года данные по видовому составу тлей в разных районах Европы (см. EXAMINE, EXploitation of Aphid Monitoring systems IN Europe) с данными по генетическому разнообразию природных популяций резуховидки. Оказалось, что на юго-западе Европы, где капустная тля резко преобладает над горчичной, доминируют растения с хемотипом 4C. Относительная численность горчичной тли постепенно растет в северо-восточном направлении (от Испании и Франции к Польше и Швеции) — и параллельно с ростом частоты встречаемости Lipaphis erysimi увеличивается доля резуховидок с хемотипом 3С.

Такая корреляция сама по себе еще не доказывает, что между двумя показателями есть причинно-следственная связь. Чтобы проверить, являются ли различия в составе вредителей причиной генетических различий между популяциями резуховидки, авторы провели эволюционный эксперимент, длившийся пять поколений. Для этого было создано 30 одинаковых подопытных популяций резуховидки. В каждой популяции изначально было поровну представителей 27 линий (генотипов), взятых из природных популяций и различающихся по признакам, связанным с защитой от вредителей. Арабидопсис размножается преимущественно путем самоопыления, что позволяет в рамках краткосрочного эксперимента пренебречь изредка возникающими рекомбинантными генотипами.

Популяции разделили на пять групп. Первая группа развивалась в отсутствие вредителей, на второй кормились капустные тли, на третьей — горчичные, на четвертой жили тли Myzus persicae, способные питаться многими разными растениями и не чувствительные к глюкозинолатам, на пятой — все три вида тлей вместе.

Все популяции, жившие под прессом вредителей, поначалу сильно страдали от них, что проявилось в снижении биомассы (по сравнению с контрольными популяциями, в которых не было вредителей). Самым зловредным вредителем оказалась быстро размножающаяся горчичная тля. Однако за пять поколений все популяции неплохо приспособились к своим вредителям, причем многие из них почти сравнялись по биомассе с контролем.

Приспособление шло за счет преимущественного размножения наиболее устойчивых генотипов. Изначально во всех популяциях было поровну растений 3С и 4С. В контрольных популяциях без вредителей, а также в популяциях с тлёй Myzus persicae, которую не берут глюкозинолаты, это соотношение почти не изменилось. Отбор в этих популяциях тоже шел, но по другим признакам. Капустная тля «отобрала» устойчивые к ней растения 4С, которые к пятому поколению стали доминирующими в популяциях с капустной тлёй. Горчичная тля обеспечила селективное преимущество лучше защищенным от нее растениям 3С.

Эти результаты показывают, что корреляция между видовым составом тлей и соотношением растений 3C и 4C в разных районах Европы, скорее всего, отражает причинно-следственную связь. При наличии одной лишь капустной тли (как на юго-западе Европы) процветают растения 4С, однако даже относительно небольшое количество более опасной и быстро плодящейся горчичной тли дает преимущество растениям 3С (как на северо-востоке Европы).

Популяции, на которых кормились все три вида тлей вместе, изменились так же, как и популяции с горчичной тлёй. Этого и следовало ожидать, ведь горчичная тля размножается быстрее всех и поэтому быстро становится доминирующим видом среди вредителей.